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Guillaume du Bellay verbrachte immerhin fünf Jahre in Diensten des Herzogs von Vendôme in Italien. Danach fand man du Bellay in Nordfrankreich bei der Einnahme von Hesdin, wobei er auch diesen Feldzug in Begleitung des Herzogs von Vendôme unternahm. 1524 wurde er zum Kammerherrn des Königs ernannt und blieb nach dem Aufbruch Franz‘ I. nach Italien 1525 bei der Regentin, der Mutter des Königs, Louise von Savoyen. Er führte für sie eine geheime Mission nach Sizilien und ins türkische Tunis durch. Zudem nahm du Bellay an der Schlacht von Padua teil, wo er in selbst Gefangenschaft gerät. Zu seinem großen Glück kauften ihn seine Kriegsknechte sofort aus den Händen seiner Kerkeraufseher freigekauft, wie es damals direkt am nächsten Tag nach einer Schlacht üblich war. Es folgen weitere Missionen im Auftrage der Königin Mutter in Italien und in der Levante sowie unermüdliche Versuche den König aus seinem Gefängnis in Pizighitone zu befreien. Mehrmals begab sich du Bellay nach Madrid um den König nach seiner Überführung nach Spanien sprechen zu können. Am 17. März 1526 erschien du Bellay im Gefolge der Königin Mutter und der kleinen Prinzen an die Grenze in in der Nähe des spanischen La Bidassoa, wo Franz I. nach seiner Freilassung wieder französischen Boden betrat, um ihn dort zu empfangen. Nach der Bildung der Heiligen Liga gegen Karl V. wurde Guillaume du Bellay mit dem Auftrag, die Allianz moralisch und finanziell zu unterstützen in die Schweiz, zu den italienischen Fürsten und Nach Venedig geschickt. Als der Connétable von Bourbon mit seiner unkontrollierbaren Armee deutscher Landsknechte vor Rom ankam, befand sich Guillaume du Bellay gerade bei Papst Clemens VII. Er verteidigte den Papst nun mit nur 25 französischen Kameraden, mit denen er die Angriffe auf die Engelsburg, wohin sich der Papst geflüchtet hatte, abwehrte. Der Papst konnte zwar letztlich entkommen, übergab sich aber am 5. Juni. Guillaume du Bellay verließ Italien als freier Mann und schloss sich im folgendem Andrea Doria in Genua an, der zusammen mit Renzo da Ceri die Flotte organisierte und führte, die Neapel blockieren und in gemeinsamer Aktion mit den Landtruppen Lautrecs die Einnahme Neapels ermöglichen sollte. Dieses Manöver misslang schließlich wegen einiger Meinungsverschiedenheiten unter den Hauptleuten und der psychologischen Ungeschicklichkeit Franz‘ I. Doria gegenüber.
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